Erstmalig in Attischer Zeit im Jahr 464 v. Chr. hatte Athen versucht, im Gebiet von Ennea Hodoj Fuß zu fassen, war aber vom dort ansässigen Stamm der Edonen in der Schlacht von Drabeskos zurückgeschlagen worden.

Erst unter dem athenischen Feldherrn Hagnon gelang die Eroberung im Jahr 437 vor Christus und es kam zur Neugründung einer Stadt anstelle der Siedlung Ennea Hodoj: Amphipolis.

In der Folgezeit wurde Amphipolis zu einem wichtigen Stützpunkt für Athen in Thrakien, um die Gold- und Silber-Bergwerke in der Thasitischen Peraia zu übernehmen und zu kontrollieren. Ihr Hafen an der Mündung des Strymon (ursprünglich Aioneios) hieß nach einer alten, dort bestehenden thrakischen Siedlung Eion. Während des Peloponnesischen Krieges nahm Amphipolis an Bedeutung zu, unter anderem wegen der immens wichtigen Beschaffung von Holz für den Schiffbau, den sich steigernden Einnahmen aus den Bergwerken der Umgebung und den Zöllen auf die gehandelten Waren aufgrund der strategischen Position des Ortes.

Der athenische General Kleon griff den Spartaner Brasidas bei Amphipolis an

Als der Spartaner Brasidas mit seinem Heer anrückte, ergab sich die Stadt im Jahr 424 v. Chr. kampflos, wobei der athenische Strategos Thukydides, der unterstützen sollte, zu spät eintraf, um die Stadt noch für Athen zu retten; Thukydides musste daraufhin ins Exil gehen. Im Jahr 422 v. Chr. griff der athenische General Kleon den Spartaner Brasidas bei Amphipolis an. In der Schlacht, in der Sparta Sieger blieb, kamen beide Generäle ums Leben. Kurz darauf wurde der Nikias Frieden geschlossen. Die Einwohner Amphipolis bestatteten den Spartaner innerhalb der Stadtmauern. Sie betrachteten ihn als den zweiten Gründer ihrer Stadt und verehrten ihn mit Spielen und kultischen Feiern als heroischen Helden.

Im Jahr 356 v. Chr. wurde Amphipolis von Philipp II. von Makedonien erobert. Da die Athener an ihren Ansprüchen auf die Stadt festhielten, spielte der Konflikt um Amphipolis in den Folgejahren bis 338 eine wichtige Rolle für die Entwicklung der makedonisch-athenischen Beziehungen.

In der Zeit der Diadochenkriege nahm der General Kassander 316 v. Chr. den minderjährigen Sohn und legitimen Thronfolger Alexander des Großen, mit dessen Mutter Roxane, der ersten Ehefrau Alexander des Großen, Alexander IV. Aigos, in Amphipolis unter Hausarrest und ließ beide dort 310/309 v. Chr., durch den Befehlshaber Glaukias ermorden, womit das makedonische Herrschergeschlecht der Argeaden endete.

Der Makedonische König Perseus in der Schlacht bei Pydna

Im Dritten Makedonisch-Römischen Krieg standen sich der römische Feldherr Lucius Aemilius Paullus und der Makedonische König Perseus in der Schlacht bei Pydna gegenüber. Nach dieser verlorenen Schlacht flüchtete Perseus mit seinem Gold nach Amphipolis, Aemilius Paullus nahm die Stadt ein und setzte ihn in Gefangenschaft, damit endete das Makedonische Königreich. Im Jahre 167 v. Chr verhandelte die Senatskommission in Amphipolis über die Aufteilung der Gebiete und die Stadt wurde zum Protektorat Roms erklärt.

Amphipolis wird auch in der Apostelgeschichte im Neuen Testament als Reisestation des Apostels Paulus und seines Mitarbeiters Silas erwähnt (Apg 17,1 EU). Nach einer Blütezeit in der Spätantike, in der es zahlreiche Kirchenneubauten, aber auch bereits einen erheblichen Bevölkerungsrückgang gab, kam es im frühen Mittelalter zu einem allmählichen Rückbau der Stadt in den unruhigen Zeiten der Invasion der Slawen. Zunächst wurde die untere Stadt aufgegeben und die Bewohner zogen sich in den Bereich um die Akropolis zurück, später führte der Rückgang der Bevölkerung zu einem kompletten Verlust der städtischen Strukturen. Letztmals wird im späten 8. Jahrhundert ein Bischof von Amphipolis erwähnt.

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